1928 წელს სამხატვრო აკადემიის რექტორის, ცნობილი კრიტიკოსის და ხელოვნებათმცოდნის, ალექსანდრე დუდუჩავას თაოსნობით, აკადემიის სტუდენტთა და ასპირანტ-სტაჟიორთა საუკეთესო ნამუშევრების ფონდი შეიქმნა. საფონდო კოლექციები გაამდიდრა საქართველოს სამხატვრო აკადემიის (იმჟამინდელი სახელწოდება) პროფესორ-მასწავლებელთა და მათ საკუთრებაში არსებული სხვა გამოჩენილი მხატვრების ტილოებმა. ეს გახლავთ დროთა განმავლობაში ხელოვნების სხვადასხვა დარგის (მეთუნეობა, თექა, ჭედურობა, ტიხრული მინანქარი და სხვ.) ნამუშევრები, დეკორატიული ხელოვნების ნიმუშები.
 
1990-იან წლების ფონდის ბაზაზე შეიქმნა მუზეუმი, რომელიც განთავსდა სამხატვრო აკადემიის ისტორიული შენობის მეორე სართულზე, გვიანირანული მხატვრული სტილით მორთულ დარბაზებში (საზოგადოებისათვის “სარკეებიანი დარბაზების” სახელით ცნობილი).
 
მუზეუმის ფონდებში დღეისთვის დაცულია ხელოვნების სხვადასხვა დარგის მხატვართა 1000-ზე მეტი ნამუშევარი; სახელდობრ გ. გაბაშვილის ისეთი მნიშვნელოვანი ტილოები, როგორიცაა: “ხევსურთ  ღრეობა“, “ხევსურები სადარაჯოზე“, “სამი გენერალი“, “სამარყანდის ბაზარი” (ნამუშევრები დროებით ინახება “თიბისი ბანკის” სათავო შენობაში); ე. ახვლედიანის “თელავის კუთხე”;  ა. ციმაკურიძის “ბოტანიკური ბაღი“; მოსე თოიძის “მარიამ დედოფალი“, “მხა- ტვრის სახელოსნოში”; კ.ზდანევიჩის “ნატურმორტი”; თ.ბალანჩივაძის “კაცი თეთრი ჩალმით” და სხვ.
 
ფონდსაცავის მნიშვნელოვან კოლექციებს ქმნიან XX საუკუნის  20-50-იანი წლების სტუდენტების, შემდგომში აღიარებული მხატვრების: ბ.ტირაცოვის, კ.სანაძის, ე.ამბოკაძის, დ.ხახუტაშვილის, კ.მახარაძის, ლ.ბაიახჩიევის, გ.თოთიბაძის, ლ.ცუცქირიძის, ო.მიშინის და სხვათა საკურსო და სადიპლომო ნამუშევრები.
 
სამხატვრო აკადემიის დაარსებისთანავე ერთ-ერთ უმნიშვნელოვანეს მიმართულებათ იქცა მეთუნეობის სხვადასხვა დარგი. შესაბამისად, სამუზეუმო ფონდები დროთა განმავლობაში გამდიდრდა თიხისა და ფაიფურისგან დამზადებული შესანიშნავი ნამუშევრებით (ავტორები: ზ.მაისურაძე, ა.ფიცხელაური, რ.იაშვილი, ა.კაკაბაძე, ნ.ბოტკოველი, ო.მუხიგული და სხვები).
 
თბილისის სამხატვრო აკადემიის ისტორიული შენობის სარესტავრაციო პროექტის ფარგლებში 2009 წლიდან ამოქმედდა სამუზეუმო საფონდო კოლექციების რეაბილიტაციის პროგრამა. სრულად განახლდა და აღიჭურვა საექსპოზიციო დარბაზი; მოეწყო რეტროსპექტიული გამოფენები “თიბისი ბანკის” ცენტრალური ფილიალის დარბაზში (“ძველი ოსტატები”, 2009 წ.), აკადემიის განახლებულ დარბაზში (ექო არქივიდან 2010წ.).
 
პროგრამის უმნიშვნელოვანესი მიმართულებაა სამუზეუმო კოლექციების პასპორტიზაცია და ილუსტრირებული კატალოგის ელექტრონული და ბეჭდური ვერსიების შექმნა.